奈良時代の神亀2年（725）、現在地の東方約１キロにある高倉山山頂に行基菩薩が開いたとされています。山号の高倉山はここから来ており、真野谷にあったために真野寺となりました。
治承3年（1179）、源頼朝は真野寺に源氏再興を祈願して、大願成就。建永元年（1206）にお堂を焼失するも、翌年には北条義時が私財を投じて現在の場所に七堂伽藍を再建し、千手観音像と大黒天像を安置したということです。

本尊の千手観音像は奈良時代、行基菩薩が一木から彫り出したと伝わるもの。行道（ぎょうどう）面をつけ、ご開帳の時も素顔を拝むことができないことから、「覆面千手観音」の異名を持っています。
一説によれば、観音様の霊験があらたかで、かえって人を怖れさせて遠ざけてしまい、そこで行道面をつけました。以来、参詣する人が増えたとのことです。